在清水里泡三次，在血水里浴三次，在碱水里煮三次，我们就会纯净得不能再纯净了。
——列夫·尼古拉耶维奇·托尔斯泰（世界文学史上最杰出的作家之一）
半年之后，在毛利元就的亲自策划下，由其三子小早川隆景率因岛村上、来岛村上、小早川、儿玉、投降的屋代岛白井等诸路水军，联合围剿村上武吉的本城能岛城！
本来要覆灭已入愁城的村上武吉对小早川隆景来说是易如反掌，但小早川隆景因惋惜村上武吉的武勇舍弃了正面进攻，反而冒险单身上岛入城劝降；村上武吉毕竟是个铁铮铮的海上男儿，眼见小早川隆景仁勇的气概，他大为感动于是接受了小早川隆景的说服回归毛利家族，从此忠心不二。
这时，称霸畿内的织田信长已率军将摄津一向宗的本寺石山本愿寺包围数年；逼于无奈之下，已将近弹尽粮绝的本愿寺方向他们的盟友毛利家族求取大批军用物资。
于是，毛利元就便下令村上武吉由海路运送入本愿寺，能岛村上家族本来就是异常热诚的一向宗徒；村上武吉不敢懈怠，很快便组织了一支由八百艘各式船舶组成的船队出发。
运送途中，村上水军与织田家的九鬼水军、安宅水军于木津川口遭遇，村上水军倚仗本身精熟的操舵技术将织田水军打得七零八落，从此村上武吉就成了织田家族进攻本愿寺的头痛人物。
为了有效反制村上水军，织田信长采用双管齐下的方法，一方面离间已有心结的来岛村上家族与能岛村上家族，另一方面集中近江国友村的铁匠跟伊势国熊野的船匠，由九鬼嘉隆与泷川一益领导开发新武器铁甲船。
天正六年，村上武吉一如往日统领水军部队运送军物资进本愿寺，但就在木津川口村上武吉的水军再次遇上了织田家族的熊野水军；九鬼嘉隆的六艘铁甲船，披上铁甲的战船使以往百战百胜的烧夷战术失去效用，同时船上负载的大筒和铁炮也发挥威力痛击村上水军，村上武吉大败而回。
没过多久，在织田家族部将羽柴秀吉的劝诱下，来岛村上家族当代家督村上通总反出毛利家族改投织田家族；此事使毛利家族陷入惊慌，毛利家族在与因岛、能岛两村上家族再度重申盟约后联合出兵声讨来岛村上家族，并于六月份对来岛村上家族本城来岛城发动了总攻击。
在村上武吉的猛烈进攻下，来岛城失陷，村上通总匆忙逃往京都投向羽柴秀吉，之后羽柴秀吉让他改以居地为姓，易名来岛通总，落入毛利家族掌握的来岛城则被赐为村上武吉作为领地。
与海贼大名九鬼嘉隆成为织田家族水军总大将一样，屡立战功的村上武吉，在获得来岛城以后也成为毛利家族的水军总大将；相比较而言，海贼三雄中的最后一雄来岛通总，就要弱了许多。
在来岛通总父亲村上通康的时代，由于河野通直无子，有意收女婿村上通康为养子继承自己的家族，但是却受到河野家族所有重臣的强力反对，因为河野家族的家臣团多是倾向由予州分家当代家督河野通存之子河野通政为家族继承人，双方为此几近兵戎相向。
最后还是由丰后大友家族家督出面调解，河野通直退让隐居，由河野通政继位家督；但是河野通政不久即病故，遂以其弟河野通宣继承，后来河野通宣娶了伊予高仙城主河野通吉的遗孀，遂以其子牛福丸为继承人。
由于河野通吉生前为了河野家族宗家和予州分家的和谐多次奔走，同时擅长内政在领民中威信很高，所以河野家族的主权至此终于确认。
不论如何这次争端的结果，对村上通康并无益处，家中主权从主家传到分家，再从分家传到分家的分家，就是身为河野通直直系血亲的自己完全没份；尽管在村上通康一代，这股怨气并未真正发作，但传承到了其子村上通总身上后，双方君臣关系却因此恶化。
村上通康辞世后，其遗下的儿子中，长子村上通年改继承得居氏、次子村上吉清庶出、三男又右卫门早故，因此由年仅七岁的四子村上通总承继家督之位，以长子和家族重臣村上吉继辅佐。
后来毛利家族和大友家族在筑前展开攻防战，基于河野家族和毛利家族的同盟以及自父亲村上通康以来和毛利家族的良好关系，村上通总率领来岛村上水军加入毛利家族一方。
然而，同时领军出战的能岛水军之主村上武吉却接受了大友宗麟的劝说，无视毛利家族下达的命令，自行将水军开往周防上关，导致来岛村上水军陷入独战大友水军的苦战困境，造成来岛水军极大的损失，此后来岛村上家族与能岛村上家族彻底反目。
再往后的木津川口之战，由于来岛村上家族多是信奉曹洞宗，村上通总对救援一向宗一事并不积极，仅由其家族重臣村上吉继出战；毛利家族方面则让村上武吉担任主将，率领三岛村上水军八百艘各式战船组成的船队出发，并在木津川口大败织田水军。
第二次木津川口之战时，三岛村上水军在木津川口为织田家族九鬼水军的铁甲船大败，使毛利家族痛失以往在水上的战斗优势；与此同时，河野家族也意图削减村上通总征收帆别钱的利益，要求上缴一部份给主家河野家族。
至此，村上通总自父辈以来对河野家族长年来的不满终于爆发；村上通总对河野家族家督之位有着潜在的渴望，对本有机会却又不再可能入手的利益有着最大的不甘与野心，对父亲本来有机会可继承为河野家族家督却不成，有着相当大的怨气。
尤其当时通总年纪仍小，所以更容易因为对事情的看法不成熟而有着自我判断黑白的刻板印象留存，而在心中潜藏了对河野家族的不忿，甚至有意愿替父亲夺来这家督之位！
村上通总联合风早郡的二神丰前守和来岛村上家族的村上吉高，向河野家族树起反旗，透过羽柴秀吉的使者接触织田家族，并且攻灭灵仙山城的中川家族和幸门城正冈家族，后二神丰前守意图袭杀野间郡高仙山城主池原通成，但是以失败告终。
于是，二神丰前守随即率军进攻高仙山城，但是再度兵败，只能投入来岛城依附村上通总；当时村上通总起兵，未得到重臣村上吉继的认同，以吉继为首的一部分家臣依然留在河野家族。
反叛没有持续多久，局势就发生急剧逆转；毛利家族为防因岛、能岛两家村上水军有与来岛村上水军相同的行为，便要求两家再度重申盟约，后联合出兵声讨来岛村上家族，同时以能岛村上家族为主攻入越智郡大岛、风早郡忽那岛和来岛村上家族交战。
尽管村上通总和二神重成一度击退来犯的毛利军队，但在因岛村上家族、河野家族也加入战局后，在兵力悬殊下村上通总先于惠良山城战败，后于当年六月，龙门城、灵仙山城相继陷落，连居城来岛城亦不保，走投无路的村上通总，只得通过羽柴秀吉正式向织田家族投诚。